La geología y el uso de la tierra dan forma a las comunidades microbianas de aguas subterráneas que reciclan nitrógeno y azufre en los acuíferos de las islas del Pacífico

ISME Communications volumen 3, Número de artículo: 58 (2023) Citar este artículo

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Las poblaciones isleñas con recursos limitados han prosperado en Hawái durante más de un milenio, pero ahora enfrentan nuevos y agresivos desafíos para los recursos fundamentales, incluida la seguridad y la sostenibilidad de los recursos hídricos. La caracterización de la comunidad microbiana en los ecosistemas de aguas subterráneas es un enfoque poderoso para inferir los cambios de los impactos humanos debido a la gestión de la tierra en los acuíferos complejos hidrogeológicos. En este estudio, investigamos cómo la geología y la gestión de la tierra influyen en la geoquímica, la diversidad microbiana y las funciones metabólicas. Tomamos muestras de un total de 19 pozos durante 2 años en la cuenca Hualālai de Kona, Hawái, analizando la geoquímica y las comunidades microbianas mediante la secuenciación de amplicón 16S rRNA. El análisis geoquímico reveló niveles significativamente más altos de sulfato a lo largo de la zona de grietas volcánicas del noroeste, y un alto nivel de nitrógeno (N) se correlacionó con una alta densidad de los sistemas de eliminación de aguas residuales (OSDS) en el sitio. Se identificaron un total de 12 973 variantes de secuencia de amplicones (ASV) en 220 muestras, incluidos 865 ASV clasificados como supuestos cicladores de N y azufre (S). Los cicladores de N y S estaban dominados por un putativo S-oxidante acoplado para completar la desnitrificación (Acinetobacter), significativamente enriquecido hasta 4 veces comparativamente entre las muestras agrupadas por geoquímica. La presencia significativa de Acinetobacter infiere el potencial de biorremediación del agua subterránea volcánica para la oxidación y desnitrificación acopladas impulsadas por microbios, proporcionando un servicio ecosistémico para las poblaciones insulares que dependen de los acuíferos subterráneos.

Los microbios desempeñan un papel regulador en las intrincadas interacciones entre la hidrología, la geología y el uso de la tierra [1, 2], lo que da como resultado una biogeoquímica del agua subterránea muy variable. Los microbios en los acuíferos subterráneos del subsuelo representan aproximadamente el 40 % de la vida microbiana de la Tierra [3, 4] y son cruciales para los servicios de los ecosistemas, incluido el suministro de agua potable limpia. Las comunidades microbianas del subsuelo mejoran la calidad del agua al descomponer el material orgánico y reciclar el nitrógeno (N), el azufre (S) y el hierro (Fe) [5]. A diferencia de la estructuración redox de los sistemas sedimentarios, las reacciones redox opuestas ocurren simultáneamente en microambientes únicos (p. ej., biopelículas, partículas) que dan como resultado un microbioma de agua subterránea diverso en grandes hábitats acuáticos subterráneos [6, 7]. Como resultado, el uso de compuestos inorgánicos como fuentes de energía (quimiolitoautotrofia) son vías metabólicas muy comunes en los ecosistemas de aguas subterráneas, a menudo vinculadas a los ciclos de carbono (C), hidrógeno (H) y azufre (S) con oxígeno (O) y nitrato. (NO3-) como los aceptores de electrones más utilizados [1]. En uno de los pocos estudios de microbiomas realizados en acuíferos profundos de aguas subterráneas de Hawái, el análisis reveló una alta diversidad funcional caracterizada principalmente por metabolismos quimiolitotróficos [8].

La caracterización de la comunidad microbiana de los ecosistemas de aguas subterráneas es un enfoque poderoso para inferir los cambios geoquímicos resultantes de los impactos humanos y el uso de la tierra en acuíferos hidrogeológicamente complejos [9, 10]. Los cambios en la estructura y diversidad de la comunidad microbiana del subsuelo pueden alertar a los usuarios sobre la disminución de la calidad del agua, porque los microbios en el subsuelo reaccionan rápidamente a las alteraciones en su entorno debido a los cambios en el uso de la tierra y/o a los contaminantes, lo que resulta en una disminución de la diversidad y vías biogeoquímicas más cortas [11, 12]. Esto es particularmente importante en Hawái, ya que depende casi por completo de las aguas subterráneas para todos los recursos hídricos. Aproximadamente el 89% del suministro de agua potable de Hawái se encuentra en recursos hídricos subterráneos, con contribuciones mínimas de agua superficial (es decir, embalses, captación de agua de lluvia) [13] y actividades de desalinización a pequeña escala. Hawai'i tiene la mayor cantidad de pozos negros per cápita en los Estados Unidos [14]. La contaminación de fuentes difusas de los sistemas personales de eliminación de aguas residuales en el sitio (OSDS, pozos negros) y la agricultura son las dos fuentes principales de nutrientes derivados del hombre que afectan los ecosistemas costeros y han sido reconocidos como los principales problemas ambientales en Hawai'i [15,16 ,17,18].

El nitrógeno es uno de los contaminantes de fuentes no puntuales más comunes en las aguas subterráneas [12, 19, 20]. Las entradas de N son determinantes importantes de la geoquímica de las principales aguas subterráneas de iones [21], y las comunidades microbianas del subsuelo son responsables de regular los efectos del N antropogénico y su transición hacia las aguas superficiales o los ecosistemas costeros [22,23,24]. La desnitrificación autotrófica es el proceso dominante de eliminación de N en las aguas subterráneas oligotróficas donde los compuestos inorgánicos (Fe, S, manganeso, Mn; hidrógeno gaseoso, H2) se oxidan al reducir el nitrito (NO2−) o el nitrato (NO3−) a nitrógeno gaseoso (N2) [25]. [23, 26]. Además, la desnitrificación impulsada por microbios puede ocurrir tanto anaeróbicamente, que se pensaba que era el único proceso hasta la década de 1980, como aeróbicamente, descrito por primera vez en una planta de tratamiento de aguas residuales con oxidación de sulfuro [27, 28]. Los aportes humanos de N a las aguas subterráneas y sus efectos perjudiciales en los ecosistemas costeros se han estudiado intensamente en Hawái [29,30,31]; sin embargo, el efecto del exceso de N en los acuíferos volcánicos profundos de agua dulce y sus comunidades microbianas subsuperficiales aún no se conoce. ser caracterizado.

Además de N, la presencia de sulfato impulsa la estructura de la comunidad en los sistemas de agua subterránea y, a menudo, apunta a un vínculo entre los sustratos y la disponibilidad de donantes de electrones [5, 32]. La presencia de especies S como sulfato (SO42-), sulfuros (S2-), polisulfuros (SxO62-), tiosulfato (S2O32-) y sulfito (SO32-) son indicativas de entradas de actividad geotérmica o agua de mar en sistemas de agua subterránea [ 33,34,35]. La presencia de SO42− en el agua subterránea a menudo se atribuye a productos de reacciones abióticas; sin embargo, la oxidación biológica de sulfuros, tanto anaeróbica como aeróbica, es termodinámicamente favorable en la mayoría de los entornos [36]. Además, la disponibilidad relativa de S, C y Fe reducidos también son determinantes clave de las vías de eliminación de nitratos [26]. Cuando S está presente en sistemas limitados en carbono, la desnitrificación es impulsada por la oxidación microbiana del azufre reducido a sulfato [23], y ocurre mucho más rápido que la producción abiótica de sulfato.

La cuenca del Hualālai (Kona, Hawái) no tiene escorrentía ni drenaje superficial [37], tiene un clima semiárido y es muy vulnerable al estrés del desarrollo urbano debido a la dependencia total de las aguas subterráneas para el uso municipal y agrícola [38 ]. Además, las demandas económicas para apoyar el desarrollo en el acuífero de Keauhou buscan explotar estos acuíferos y ejercer una presión indebida sobre la calidad de los suministros de agua subterránea. La cuenca tiene el potencial de grandes aportes de N debido a los OSDS personales, así como aportes de S provenientes de la intrusión de agua salada, la deposición de aerosoles y la actividad geotérmica. Además, los patrones de lluvia fluctuantes revelan una tendencia general a la sequía, y se prevé que el aumento de las temperaturas resulte en una disminución de la recarga y el almacenamiento de agua subterránea, lo que amenaza el futuro de los suministros seguros y seguros de agua dulce [39, 40].

En este estudio, investigamos la estructura y función de la comunidad microbiana del subsuelo con respecto al ciclo de N y S en los acuíferos profundos de las islas volcánicas de Hawái. Exploramos 1) cómo la geología y las prácticas de manejo de la tierra en la cuenca Hualālai influyeron en la geoquímica del acuífero, 2) los factores que impulsan la variabilidad en las comunidades microbianas, incluidas las entradas geotérmicas (S) a lo largo de la zona de ruptura y las entradas OSDS (N) en el acuífero del sur de Keauhou, y 3) la capacidad funcional microbiana para el ciclo del N y S y cómo varía con el patrón espacial geoquímico en estos acuíferos. Los grandes y complejos acuíferos volcánicos de aguas subterráneas en Hawái brindan la oportunidad de caracterizar las funciones de ciclo N y S de las comunidades microbianas en diferentes geologías y prácticas de gestión de la tierra. Esta investigación tiene implicaciones para los administradores de la tierra y el agua que deben abordar la disminución de la calidad del agua en estos recursos de agua potable que afectan la salud pública y el desarrollo futuro en esta cuenca.

La isla de Hawái es la isla más grande (10 464 km2) y la más joven del archipiélago hawaiano [41]. La isla estaba formada por cinco volcanes en escudo con flujos de lava espaciales y temporales superpuestos, y zonas de grietas geotérmicamente activas, que crearon complejas conexiones hidrogeológicas de acuíferos [42, 43]. Hualālai, con una elevación máxima de 2500 m sobre el nivel medio del mar, es el tercer volcán más activo y consiste en los sistemas acuíferos Kīholo y Keauhou [44, 45]. Los flujos de basalto y los conos de ceniza construyen Hualālai y se encuentran principalmente a lo largo de tres zonas de grietas geotérmicamente activas que se extienden hacia el noroeste, noreste y sureste desde la cima del volcán (Fig. 1) [46]. La cuenca de Hualālai está ubicada en el lado de sotavento (seco) de la isla de Hawái con una precipitación anual a lo largo de la costa de Kona que varía de 204 a 750 mm, sin embargo, el cinturón de lluvia de Kona cuesta arriba recibe una mayor precipitación anual entre 750 y 1350 mm [47] .

Los sitios de muestra están coloreados por grupos (N1, S, N2 y N3), y las zonas de grietas de Hualālai están nombradas por dirección (Norte, Noroeste y Sudeste). Las tierras agrícolas están sombreadas en azul claro y los sitios OSDS están indicados con círculos negros.

Se recolectaron muestras de agua subterránea de 19 pozos de producción de eje vertical o inclinado privados y públicos en intervalos trimestrales desde agosto de 2017 hasta marzo de 2019 (Fig. 1; Información complementaria (SI)). Se recolectaron muestras de agua subterránea sin tratar antes de la cloración después de enjuagar las muestras en cubos de 10 L 3 veces en estaciones de bombeo de pozos luego de una purga de pozo de 15 a 20 minutos [48] y se almacenaron a 4 °C hasta su llegada al laboratorio de campo. El agua subterránea se submuestreó en botellas de HDPE (Nalgene) de 250 ml lavadas con ácido y se almacenaron (15 a 30 días) a 4 °C hasta el análisis geoquímico. Las muestras de 2 L por triplicado se filtraron primero a través de un filtro de 0,8 µm de 47 mm de diámetro (GH Polypro, Pall Gelman Inc., MI) y luego a través de un filtro de membrana de polipropileno hidrofílico de tamaño de poro de 0,2 µm (Pall Gelman Inc., MI) y ambos se congelaron a -20 °C antes de la extracción de ADN.

El agua subterránea se separó en botellas de HDPE (Nalgene) de 250 ml lavadas con ácido y se almacenaron (15–30 días) a 4 °C hasta el análisis de nutrientes. Se siguieron métodos estándar para el análisis de nutrientes de acuerdo con los protocolos de fabricación para un autoanalizador de cuatro canales (Astoria-Pacific International, Astoria Pacific, Clackamas, OR). El N y P totales se analizaron como PO43− y NOx− después de la digestión con persulfato alcalino [49]. Las concentraciones de nutrientes se determinaron para NO3− + NO2− = NOx−; ortofosfato, (PO43-); silicato (Si); amonio (NH4+); nitrógeno total, (TN); y fósforo total, (PT). Se utilizó un medidor de calidad del agua multiparamétrico YSI Pro Plus para medir la temperatura del agua subterránea (°C), el pH, el oxígeno disuelto (OD, mgL-1) y la conductancia específica (SPC, µS cm-1) después del lavado de la bomba y antes de la recolección. de agua para análisis de ADN (YSI, Inc., Yellow Springs, OH). Las muestras de iones principales (SO42-; magnesio, Mg2+; cloruro, Cl-) y metales traza selectos (cromo, Cr; hierro, Fe y manganeso, Mn) se filtraron a través de un filtro de polipropileno hidrofílico de 47 mm y 0,2 µm de tamaño de poro. (Pall Gelman Inc., Ann Arbor, MI) en un portafiltros y receptor reutilizables (Thermo Fisher Scientific, Waltham, MA) y se separaron en botellas lavadas con ácido de HDPE de 60 ml. Se proporciona más información sobre el análisis geoquímico en Información complementaria.

Los datos de uso del suelo espacial geográfico se analizaron utilizando el paquete sf [50] para el software R para realizar el análisis espacial. Los sitios de muestra se convirtieron en datos vectoriales como un círculo de 1 km alrededor de cada sitio y los datos de uso de la tierra se agregaron y compararon por sitio. Los tipos de uso del suelo incluyen la probabilidad de alta temperatura (límite inferido de la caldera/actividad geotérmica), agricultura (tierras de cultivo y pastos, huertos, viñedos, horticultura ornamental), planificación y asignación del uso del suelo (alta densidad humana urbana, densidad humana rural, tierras conservadas), acres como campos de golf y centros turísticos, así como la cantidad de OSDS y el flujo total de efluentes en millones de galones por día [51].

El ADN se extrajo de todos los filtros de acuerdo con el protocolo de extracción de ADN PowerWater utilizando el kit DNeasy PowerWater (QIAGEN, Germantown, MD). La preparación de la biblioteca para la secuenciación del gen 16S rRNA se realizó en 4 bibliotecas separadas debido a la duración del estudio y al muestreo trimestral entre 2018 y 2019 utilizando cebadores de doble índice para la plataforma MiSeq Illumina mediante protocolos descritos en Información complementaria [52, 53]. La secuenciación se realizó en un Illumina MiSeq (300 ciclos, kit de química V3) en las instalaciones de alto rendimiento de UCI Genomics, en la U de California, Irvine. Los métodos para el análisis de PCR cuantitativa (qPCR) de los genes 16S rRNA, dsrA y nirS se proporcionan en Información complementaria.

Los datos de secuencia se procesaron a través de MetaFlow|mics pipeline [54, 55]. El paquete dada2 R [56] se usó para filtrar, eliminar ruido y fusionar las lecturas sin procesar en variantes de secuencia de amplicones (ASV). Las lecturas se truncaron en las posiciones 250F y 170R y se descartaron si contenían una o más bases con puntuaciones de calidad <2 o >3. Las probabilidades de error de secuenciación se modelaron con la función de errores de aprendizaje iterativo de dada2 y se eliminó el ruido con un algoritmo de partición iterativo con parámetros predeterminados. Las lecturas se fusionaron y se descartaron los pares con una superposición de menos de 20 bases, o con más de un desajuste. Tanto mothur v1.44.1 [57] como la base de datos Silva (versión 138) [58] se utilizaron para alinear y anotar secuencias. Se descartaron las secuencias con una posición inicial o final fuera del rango de percentil 5-95 (sobre todas las secuencias). Las quimeras potenciales se eliminaron con VSEARCH [59] implementado en Mothur y se asignó la taxonomía utilizando el clasificador RDP [60]. Se descartaron los ASV sin información taxonómica a nivel de filo, o mitocondrias o cloroplastos coincidentes. Se puede hacer referencia a las secuencias en BioProject ID: PRJNA819449. El análisis estadístico se realizó utilizando los paquetes estadísticos Phyloseq [61], Vegan [62], DESeq2 [63], factoextra [64], sf [50] y base para R [65]. Las concentraciones de nutrientes y de iones principales se transformaron en puntuación z (mg L-1) antes del análisis de componentes principales (PCA). Los ASV se submuestrearon hasta 2000 para el análisis de diversidad Beta (CCA, NMDS, PERMANOVA), y las pruebas PERMANOVA se realizaron con 99999 permutaciones. Se realizó un análisis de diversidad beta inicial comparando la comunidad 16S de 0,8 y 0,2 µm y no se observó ninguna diferencia significativa (Permanova p > 0,5) y, por lo tanto, las muestras se combinaron para análisis posteriores.

Se realizaron supuestas anotaciones funcionales basadas en genes 16S rRNA utilizando la versión 1.2.4 de FAPROTAX (Functional Annotation of Prokaryotic Taxa; [66]. Debido a actualizaciones taxonómicas recientes en la clasificación de ciertos clados de microorganismos [67] que se reflejan en Silva (Silva138) pero no en la base de datos FAPROTAX, volvimos a anotar manualmente los taxones FAPROTAX de los cicladores putativos de N y S para que coincidan con Silva138 utilizando la base de datos de taxonomía del genoma (GTDB). Se proporciona una tabla de estas reclasificaciones de taxones junto con sus metabolismos asociados. en Información Complementaria.

El análisis de abundancia diferencial (DESeq2) se diseñó para el análisis de expresión a nivel de genes de datos de RNA-seq, pero está adaptado y recomendado para la detección de especies diferencialmente abundantes en datos de alto rendimiento como se utiliza en nuestro análisis [68]. Se realizaron pruebas de abundancia diferencial en géneros con capacidades de ciclo N y S con una prevalencia de ASV superior a 3. Se utilizó un pseudo recuento de 1 para evitar medias geométricas nulas en el proceso normalizado. Los valores de P se calcularon utilizando una prueba de Wald y las pruebas de hipótesis múltiples se ajustaron con el método de Benjamini-Hochberg [69]. Los ASV diferencialmente abundantes se extrajeron de todas las comparaciones de grupos por pares y se seleccionaron para mostrarlos en el mapa de calor cuando el valor p ajustado estaba por debajo de 0,1 y el cambio de pliegue log2 por encima de 1. Los valores de abundancia mostrados se sumaron para cada sitio, luego se convirtieron a abundancia relativa. Para mejorar la visualización del mapa de calor, los valores de abundancia relativa se convirtieron en puntuaciones z por ASV. En el SI se proporciona una lista de los ASV mostrados del análisis DESeq2.

Con base en el análisis de componentes principales (PCA), la geoquímica del agua subterránea en los sitios de muestreo se agruparon en dos grupos distintos (PCA, Fig. 2A). Las muestras se clasificaron en un grupo S que incluía cinco pozos a lo largo de la zona de grietas de Hualālai (Fig. 1) y un grupo N que constaba de 11 pozos. El magnesio fue el impulsor dominante (PC1 - 38,2 %) de las diferencias entre grupos, seguido por el amonio (NH4+; PC2 - 16,0 %), que en conjunto explicaron el 54,2 % de la variación observada en geoquímica. Las agrupaciones N se diferenciaron aún más en función de las clasificaciones de uso de la tierra circundante. Un PCA basado en el uso de la tierra reveló cuatro grupos distintos que explican el 81,2 % de la variación observada (Fig. 2B). El grupo S formó un grupo único basado en un área con alta probabilidad de influencia geotérmica, mientras que las muestras del grupo N se agruparon en grupos N1 (uso de la tierra rural), N2 (urbano y OSDS) y N3 (agricultura; Fig. 2B) . El PCA reveló que las cantidades de OSDS eran el factor dominante (PC1 - 48,8 %) de la variabilidad en las muestras, seguido de las tierras conservadas (PC2 - 32,4 %).

Un análisis de componentes principales (PCA) que demuestra las asociaciones entre el agua subterránea y A las variables geoquímicas, y B el uso de la tierra y la geología. Las variables de resumen están coloreadas por grupos de muestra (N1-cuadrado, S-círculo, N2-triángulo y N3-rombo) con la forma más grande que representa la media de las variables principales y los vectores negros que representan la fuerza de asociación inferida de la longitud del vector. La geoquímica incluye pH; Cr Cromo, DO oxígeno disuelto, NOx nitrato+nitrito, TN nitrógeno total, NH4 amonio, Mn Manganeso, Fe Hierro, temperatura Temp, Cl Cloro, conductancia específica SPC, PO4 ortofosfato, TP ortofosfato total, SO4 sulfato, Mg Magnesio. El uso de la tierra incluye tierras de conservación (LU_Consv), agricultura (Ag_Acres), alta odontología urbana (LU_HDUrban), rural (LU_Rural), campos de golf (Glf_Acres), centros turísticos (LUResorts), cantidades de OSDS (OSDS_Qty) y flujo de OSDS N (OSDS_NFlux) , y 35% de probabilidad de actividad geotérmica (Prob_HT35).

La geoquímica del grupo S fue significativamente diferente de N2 y N3 (Tukey, p < 0.001) para DO, NOx−, SO4−2, PO4−3, Si, SPC, salinidad y pH (Fig. 3). El grupo S se caracterizó por una concentración de sulfato variable y media significativamente mayor (179,02 mg L-1; Fig. 3). Varias muestras de un pozo en el grupo S tenían concentraciones de SO42- superiores al umbral de nivel máximo de contaminante secundario de la EPA basado en consideraciones de sabor (250 mg L-1) [70]. El grupo S tuvo concentraciones medias más bajas de OD (5,03 mg L-1), NOx- (0,88 mg L-1), pH (6,93) y SPC media alta (1,57 mS cm-1). Además, los promedios medios de PO43− (0,29 mg L−1) y Si (33,91 mg L−1) fueron significativamente mayores para el grupo S. En comparación, NOx− fue significativamente mayor en N2 y N3 (Tukey, p < 0,001) que el grupo S. Las muestras de N3 tenían las concentraciones medias más altas de NOx− (1,21 mg L−1), pero no son significativamente diferentes de las de N2 (1,06 mg L−1). Se produjeron dos muestras atípicas de NOx− de N2 (5,73 mg L−1) y N3 (8,28 mg L−1), pero todavía estaban por debajo del nivel máximo de contaminantes (mcl) de la EPA para nitratos en aguas subterráneas (10 mg L−1) [ 21]. Los grupos en N también tienen un SPC significativamente más bajo (Tukey, p < 0.001) y un pH más alto (Tukey, p < 0.001; Fig. 3). No se observaron diferencias significativas en la geoquímica para los tiempos de muestra (meses/año; Fig. 1 complementaria). Los parámetros de calidad del agua están publicados y disponibles en la base de datos Hydroshare [71].

La media (línea horizontal) y los valores de muestra individuales (círculos oscuros) se indican para cada variable por grupo. El eje Y vertical para DO, NH4, NOx y SO4−2, PO43− y Si se miden en mg L−1, SPC (µS cm−1) y Temp (°C). Se realizó un análisis post-hoc (Tukey-post hoc) para determinar las diferencias significativas entre los grupos y se etiquetaron con letras para indicar las diferencias significativas.

Una prueba de manto reveló relaciones espaciales significativas entre la geoquímica y la agricultura, la densidad urbana, el campo de golf y los tipos de uso de la tierra para centros turísticos (Tabla 1). Variables geoquímicas que incluyen DO (R2 = 0,66, p = 0,001), pH (R2 = 0,41, p < 0,05), SPC (R2 = 0,31, p = 0,01) y SO4−2 (R2 = 0,90, p = 0,001) fueron todos fuertemente correlacionados con el campo de golf y el uso de la tierra para centros turísticos. El grupo S tiene el uso de suelo promedio más grande como campos de golf y terrenos turísticos (1679 km2) y áreas de alta probabilidad geotérmica (Fig. 1). Por el contrario, las concentraciones de NOx− estaban fuertemente correlacionadas con las tierras agrícolas (R2 = 0,45, p < 0,01) y la densidad urbana (R2 = 0,32, p < 0,01; Tabla 1). La mayor superficie en acres promedio (5160 km2) clasificada como urbana ocurrió en el grupo N3, mientras que el uso de la tierra agrícola (pastos, tierras conservadas) fue mayor en el grupo S y N1 con un promedio de 1.1 × 106 km2. Las cantidades medias de OSDS fueron mayores en N2 con 5146 unidades por parcela, en comparación con 4009 en N3, y las cantidades más pequeñas ocurrieron en S con 143,7 unidades por parcela. El uso de la tierra rural fue mucho mayor en el grupo S con 7080 km2 en comparación con todos los grupos N con un tamaño promedio de 1597 km2.

La densidad microbiana, estimada a partir de copias del gen rRNA 16S qPCR mL−1, fue baja y significativamente diferente entre los grupos de geoquímica (ANOVA, p < 0,001). La mayor densidad media se midió en N3 (9,7 × 104 copias mL-1; Fig. 4) y las abundancias más pequeñas se midieron en S (2,5 × 103 copias mL-1). El grupo N3 tuvo una densidad significativamente mayor que S (Tukey, p < 0,01) y N2 (Tukey, p < 0,001), pero no fue diferente de N1.

Se realizó un análisis post-hoc (Tukey-post hoc) entre los grupos y se etiquetaron con letras para indicar una diferencia significativa.

Se identificaron un total de 12 973 ASV en 220 muestras recolectadas entre mayo de 2017 y marzo de 2019. El tamaño medio de la muestra fue de 12 966 lecturas por muestra con un rango de 2079 a 42 804. Todas las muestras estaban dominadas por Proteobacteria (Fig. 2 complementaria) con abundancias relativas medias del 43,6 % para Gammaproteobacteria (Ɣ) y del 12,9 % para Alphaproteobacteria (α). Los 10 órdenes más abundantes (Fig. 2 complementaria) constituyeron >50 % de las abundancias relativas generales de las muestras de agua subterránea. La diversidad beta de la comunidad microbiana fue significativamente diferente entre los grupos PCA (S, N1, N2, N3) (PERMANOVA, p <0.01; Fig. 3 complementaria). Sin embargo, la diversidad alfa (índices de Pielou y Shannon) no fue significativamente diferente entre los grupos de PCA (Figura 4 complementaria).

El análisis de correspondencia canónica (CCA) identificó asociaciones significativas entre la estructura de la comunidad microbiana del agua subterránea, la geoquímica y el uso de la tierra (ANOVA del modelo CCA, p < 0,001; Fig. 5). El uso del suelo agrícola (CCA1), el pH, la cantidad de OSDS y el NOx− se asociaron significativamente con las comunidades microbianas de los grupos N2 y N3, en comparación con el uso del suelo turístico y las asociaciones de concentraciones de SO4−2 (CCA2) en los grupos N1 y S. Las pruebas (Tabla 1) revelan que las comunidades microbianas se correlacionaron con la densidad de OSDS (R2 = 0,43, p < 0,05) y las densidades rurales (R2 = 0,32, p < 0,05). Las pruebas de chimenea no detectaron ninguna correlación significativa entre la estructura de la comunidad y la agricultura, las densidades urbanas, la zona de grietas, los campos de golf o los terrenos turísticos, los terrenos de conservación o cualquier variable geoquímica (Tabla 1).

Los círculos representan muestras para cada pozo coloreado por grupo, y los vectores negros representan la asociación entre comunidades, geoquímica y uso de la tierra.

Un total de 865 ASV en todos los grupos (6,7% de las abundancias relativas totales) se clasificaron como cicladores putativos de N y/o S entre el género y el nivel de orden según la Anotación funcional de taxones procarióticos (FAPROTAX) [66]. Se calcularon las abundancias relativas de secuencias para cada grupo de PCA para tener en cuenta las diferencias en las abundancias del gen 16S rRNA entre los grupos.

Las abundancias relativas de los cicladores S putativos (353 ASV) fueron significativamente diferentes entre los grupos (p < 0,001; Fig. 6A). El grupo S tuvo las abundancias relativas medias más altas de organismos de ciclo S putativos (26,5 %) y fueron significativamente diferentes de N1 (11,8 %; Tukey, p < 0,01). El grupo N2 (25,2 %) tuvo abundancias relativas medias significativamente más altas de cicladores S que N3 (18,8 %; Tukey, p < 0,05) y N1 (Tukey, p = 0,0012). Los oxidantes S putativos (159 ASV) estuvieron dominados por el género Acinetobacter con las abundancias relativas medias más altas en el grupo S (20,5 %), en comparación con N2 (18,7 %), N3 (15,5 %) y las más bajas en N1 (7,9 %; figura 6D). Los reductores de azufre estaban dominados por un género no cultivado clasificado en el orden Desulfobulbales con abundancias relativas medias bajas (1,0 %) entre los grupos, y con las mayores abundancias relativas en el grupo S (1,5 %; Fig. 6E). La abundancia del gen reductor de sulfato (dsrA) también fue muy baja, pero significativamente diferente en todos los grupos de PCA (ANOVA, p < 0,001; Fig. 5). El grupo N1 tuvo abundancias medias significativamente más altas de dsrA (2,2 × 103 copias mL−1) que N2 (p < 0,01). El grupo S (1,89 × 102 copias mL-1) también fue significativamente diferente (p < 0,01) que el N1 (2,15 × 103 copias mL-1). Si asumimos un promedio de una copia del gen dsrA por genoma [72, 73], el 7,7 % de la comunidad microbiana del grupo S tiene potencial para la reducción de S, en comparación con el 5,3 % en N1, el 1,1 % en N2 y el 0,94 % en N3.

La abundancia relativa (%) de ASV se muestra por grupos funcionales de PCA, incluidos los metabolismos de AN y S, la desnitrificación de B incluye la desnitrificación de nitrato, nitrito y óxido nitroso, la reducción de CN incluye la reducción de N o S y la reducción de nitrato, la oxidación de DS incluye la oxidación fotoautotrófica de S, y ES Reducción.

Los microbios putativos del ciclo del N (512 ASV) también tenían abundancias relativas significativamente diferentes entre los grupos (ANOVA, p < 0,001; Fig. 6A). El grupo S tuvo la abundancia relativa media más alta de N-cicladores (28,9 %) y fue significativamente diferente de N3 (20,91 %; Tukey, p < 0,05) y N1 (15,27 %; Tukey p < 0,01). Los grupos S y N1 tenían abundancias relativas similares de organismos nitrificantes en comparación con abundancias más bajas en los grupos N2 y N3. La mayoría de los microbios nitrificantes pertenecían al género Candidatus Nitrosotenuis (Archaea) en los grupos N, en comparación con el género Candidatus Nitrotoga (Bacteria) en el grupo S. Los microorganismos capaces de una reducción disimilatoria de N (a través de cualquier parte de la cascada de reducción; 396 ASV) tenían abundancias relativas medias altas (18,5 %) en todos los grupos y estaban dominados por cinco ASV de Ɣ-proteobacteria del género Acinetobacter, con la mayor abundancia relativa en el grupo S (11,1 %; Fig. 6C). El siguiente reductor de N más abundante se clasificó en el género Aquabacterium con la mayor abundancia relativa en el grupo N3 (1,1%; Fig. 6C).

Los microbios desnitrificantes (capaces de reducir nitrato, nitrito u óxido nitroso a N2) (212 ASV) tenían abundancias medias bajas (3,14 %) y no eran significativamente diferentes por grupos. Las mayores contribuciones de taxones desnitrificantes fueron del género Denitratasoma con la mayor abundancia relativa en el grupo N2 (0,45 %) y S (0,42 %) y el género Flavobacterium en el grupo S (0,38 %; Fig. 6B). Una medición más precisa del potencial de desnitrificación medido por qPCR del gen desnitrificante (nirS) demostró diferencias altas y significativas entre todos los grupos (ANOVA, p < 0,001; Fig. 5). El grupo N3 tuvo la mayor abundancia media de nirS (4,5 × 104 copias mL-1), seguido de S (3,88 × 103 copias mL-1), y N1 (3,76 × 103 copias mL-1) y N2 (1,0 × 103 copias mL-1). −1). Las muestras del grupo N3 fueron significativamente diferentes de N2 (p < 0,001) y S (p < 0,01) para la abundancia del gen nirS. Estimando un promedio de una copia del gen nirS por genoma [74, 75], la mayoría de la comunidad microbiana del grupo S (>100 %) tiene potencial para la desnitrificación, en comparación con el 9,3 % en N1, el 30,1 % en N2 y el 46,3 % en N3.

El análisis de abundancia diferencial (DESeq2) reveló un agrupamiento único de ASV significativamente diferenciados (valor de p ajustado < 0,1) en grupos con un potencial funcional similar para los metabolismos de N y S (Fig. 7). Los grupos N1 y S tenían el mayor número de ASV diferencialmente enriquecidos (68 y 64 respectivamente), en comparación con menos en los grupos N2 y N3 (35 y 38 respectivamente). Metabolismos putativos funcionales de N (p. ej., nitrificación aeróbica, desnitrificación y reducción de N disimilatoria) están presentes en todos los grupos, pero difieren según los taxones. Los metabolismos funcionales S putativos (p. ej., S-oxidación y S-reducción) están muy enriquecidos en los grupos S y N1, dominados por un supuesto S-oxidante, N-reductor (Acinetobacter) en el grupo S. Un resumen de los ASV significativamente diferentes con el mayor enriquecimiento (cambio de pliegue medio) organizado por el metabolismo de N y S se analiza en la Información complementaria y la Tabla complementaria 1. Los resultados presentados aquí se centran en los taxones putativos dominantes de oxidación de S y reducción de N diferenciados entre los grupos de PCA.

Los valores de abundancia para cada ASV seleccionado se sumaron por sitio y se convirtieron en abundancia relativa y se transformaron en puntajes z para cada ASV. Los números ASV identificados como Acinetobacter están resaltados.

La putativa S-oxidación estaba muy enriquecida en el grupo S (27 ASV) y N1 (20 ASV), dominados por taxones capaces tanto de S-oxidación como de taxones reductores de N (Fig. 7; Tabla complementaria 1). El ASV más enriquecido en el grupo S pertenecía a un putativo S-oxidante y N-reductor, género Acinetobacter (12 ASV). Sin embargo, otro putativo S-oxidante, N-reductor, Thiobacillus (3 ASV) tuvo el mayor enriquecimiento en todos los taxones en el grupo N1. Los taxones del grupo N2 estaban muy enriquecidos en Acinetobacter, pero también en Pseudomonas, mientras que el grupo N3 tenía contribuciones únicas de Rhodobacter y Dechloromonas. Además, los taxones capaces de una putativa S-oxidación no acoplada con una reducción de N fueron diversos entre los grupos, con contribuciones únicas en los grupos N1, S y N2. El grupo S tuvo contribuciones de Sulfuricurvum (2 ASV) y Methylobacterium-Methylorubrum (3 ASV), en comparación con los S-oxidantes putativos en el grupo N1, incluidos Sulfurifustis (2 ASV), Magnetovibrio (1 ASV) y Meiothermus (1 ASV) y contribuciones de Chromatiaceae (1 ASV) y Chlorobium (1 ASV) en el grupo N2.

Las muestras de agua subterránea del grupo S, que se encuentran cerca de la zona de ruptura del noroeste (Fig. 1), fueron biogeoquímicamente únicas y se caracterizaron por un alto contenido de SO42−. Las muestras del grupo S tienen una señal distinta de CO2 volcánico que sugiere desgasificación geotérmica [18], que puede incluir gases de azufre (p. ej., H2S, SO22−) [76], así como concentraciones elevadas de PO43− y Si como en nuestras muestras, lo que indica aumento de la meteorización de las rocas minerales. La edad del agua subterránea que data de la zona de ruptura (C14) indica agua mucho más antigua (>5000 años) debido a un exceso de C inorgánico derivado de la geotermia o a rutas de flujo aisladas que dan como resultado una menor conectividad con el resto del acuífero [77, 78]. La disminución de la recarga y la edad avanzada indican una menor probabilidad de producción abiótica de especies de S oxidadas como SO42- y S2O32- a partir de la desgasificación volcánica. Sin embargo, se ha demostrado que las tasas de oxidación del H2S biótico superan con creces la oxidación abiótica tanto en condiciones aeróbicas como anaeróbicas [36], lo que sugiere además que la producción de SO42− en estas muestras puede deberse a la actividad microbiana.

El análisis multivariante demostró que las concentraciones de SO42− son impulsores significativos de la estructura de la comunidad microbiana en los grupos S y N1 (Fig. 4 CCA), en consonancia con otros estudios de microbiomas de aguas subterráneas [5]. El grupo S estuvo dominado por una gran diversidad (45 de los 159 ASV) de putativos S-oxidantes pertenecientes al género Acinetobacter. El género se ha caracterizado en aguas subterráneas oligotróficas con un genoma versátil y un gran potencial para el tratamiento de aguas [79, 80]. FAPROTAX clasificó a Acinetobacter como un reductor de N [66]; sin embargo, trabajos más recientes han demostrado que los miembros tienen capacidades para la nitrificación (oxidación de amoníaco a nitrato) usando sustratos orgánicos (heterótrofos) y desnitrificación aeróbica [80]. Se han descrito varias especies de Acinetobacter en varios sistemas industriales, incluido el tratamiento de aguas residuales de azufre, Mn [81] y H2 [79]. Las cepas de Acinetobacter se identificaron por primera vez en el proceso de eliminación de sulfuro desnitrificante utilizando comunidades microbianas capaces tanto de heterotrofia como de autotrofia para obtener energía de la S-oxidación con un conjunto completo de genes para reducir NO32− a N2 [81].

Los taxones clasificados para Acinetobacter estaban 4 veces más enriquecidos en el grupo S que en cualquier otro grupo N. La presencia de Acinetobacter en nuestras muestras puede indicar una vinculación directa de los metabolismos funcionales S y N [82, 83], lo que también está respaldado por la alta abundancia del gen nirS en todas nuestras muestras. Acinetobacter contiene una copia del gen nirS [80] y las abundancias relativas altas de nirS sugieren que existe un gran potencial para la oxidación de S y la eliminación de N impulsadas por microbios en el grupo S. Este estudio identifica la capacidad funcional en los acuíferos volcánicos de Hawái para un Acinetobacter comunidad microbiana de aguas subterráneas de tipo que tiene el potencial de utilizar la energía del S para impulsar la eliminación completa del N. Acinetobacter ha demostrado una alta eficiencia de eliminación de N en condiciones aeróbicas (>2 mg L-1 OD) en sistemas de baja temperatura y bajo contenido de carbono donde puede eliminar hasta el 40,2 % del N en forma de gas a una velocidad de 0,203 mg L-1 h-1 [84]. Las altas concentraciones de sulfato junto con NOx− significativamente más bajo en el grupo S en comparación con los grupos N2 y N3, respalda aún más nuestra hipótesis de que los electrones necesarios para la reducción de N se originan a partir de la oxidación microbiana del azufre que produce SO42− por Acinetobacter (grupo S) y posiblemente Thiobacillus (grupo N1).

La gestión de la tierra influye en la geoquímica del N en la cuenca del Hualālai principalmente por los impactos de la urbanización (cantidad de OSDS) en los grupos N2 y N3 (Keauhou). Los aportes de N tienen un efecto importante en la estructura de la comunidad microbiana en las aguas subterráneas y pueden diferir según la fuente antropogénica del N [6, 23, 85]. En este estudio, las cantidades de OSDS son el principal impulsor de las diferencias (48%; Fig. 2B) y se asociaron significativamente con la estructura de la comunidad microbiana (Fig. 4). Los resultados que demuestran que OSDS es un impulsor de la geoquímica del agua subterránea son consistentes con un modelo de flujo de agua subterránea y transporte de nutrientes desarrollado para la región costera del acuífero Keauhou (N3) [35]. El modelo muestra que OSDS contribuyó con la mayor proporción de nutrientes (54 % del N total) al acuífero y tuvo el mayor efecto sobre la calidad del agua en relación con otros contaminantes de fuentes difusas [86]. En este estudio, las áreas de alta densidad urbana con altas cantidades de OSDS (N2, N3) tenían concentraciones de NOx− significativamente más altas que las áreas comparables dominadas por el uso pasivo de la tierra agrícola (N1).

Los impactos humanos de la agricultura y las aguas residuales son determinantes importantes de la geoquímica, la calidad del agua y la estructura de la comunidad microbiana (especialmente los grupos funcionales del ciclo del nitrógeno) en los ecosistemas de aguas subterráneas [12, 21]. En este estudio, la supuesta función de eliminación de N microbiana altamente enriquecida es la desnitrificación completa (nitrificación heterotrófica junto con desnitrificación aeróbica) a través de la oxidación de azufre por Acinetobacter. Presumimos un mayor potencial para la eliminación de N mediada por microbios en el grupo S en comparación con los grupos N debido a la presencia de compuestos S, concentraciones elevadas de sulfato y poblaciones de Acinetobacter altamente enriquecidas.

Se cree que la disponibilidad de carbono orgánico lábil limita la viabilidad de la eliminación heterotrófica de N en las aguas subterráneas [24, 87]. Los efluentes de aguas residuales que están bien oxidados también tienden a contener cantidades más pequeñas de carbono lábil [23], lo que limita los procesos de reducción de N microbianos en algunos entornos. El potencial para la reducción de N mediada por microbios es mayor en el grupo N3 en comparación con el grupo S según las comparaciones y abundancias de taxones (nirS), sin embargo, el grupo N3 puede estar limitado por la disponibilidad de donantes de electrones, que es mayor en el grupo S debido a la presencia de S compuestos. Se necesitan más estudios para delinear las capacidades microbianas de reducción de N en estos acuíferos subterráneos y las diferencias que aparecen entre nuestros grupos, especialmente en áreas fuertemente influenciadas por OSDS como se observa en los grupos N2 y N3.

Los hallazgos sobre el potencial enriquecido de la oxidación de azufre y la desnitrificación quimiolitoautrófica vinculadas en la cuenca del Hualālai tienen implicaciones para los administradores del agua. Aunque la desnitrificación por oxidación de sulfuro conduce a una disminución de la carga de N, el metabolismo es potencialmente perjudicial para las operaciones de pozos o bombas. Las concentraciones de sulfato, la dureza del agua y la corrosión pueden aumentar, lo que provoca que los iones se precipiten fuera de la solución cuando se encuentra oxígeno a medida que el agua subterránea se bombea a la superficie [6, 23]. La comunicación personal con los propietarios de pozos privados a lo largo de la zona de grietas confirmó que algunos pozos experimentan precipitaciones y agua rancia y maloliente. Sin embargo, la presencia significativa de Acinetobacter infiere el potencial de biorremediación de las comunidades microbianas de aguas subterráneas volcánicas para eliminar simultáneamente N y S proporcionando un servicio ecosistémico para los acuíferos de aguas subterráneas con recursos limitados.

Los conjuntos de datos generados y analizados durante el estudio actual están disponibles en el repositorio de Hydroshare, https://www.hydroshare.org/resource/d812bbb7c93348999371c9f1f517297f/ y el repositorio del Centro Nacional de Información Biotecnológica (NCBI), ID PRJNA819449. Todos los datos y análisis adicionales discutidos en este estudio se proporcionan en la información complementaria del manuscrito.

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Nos gustaría agradecer a los numerosos grupos comunitarios de Kona, Hawái, por brindar generosamente su tiempo, acceso al sitio y conocimientos para ayudarnos a realizar este trabajo. Agradecemos al Departamento de Abastecimiento de Agua del Condado de Hawái, al Servicio de Agua de Hawái, al Laboratorio de Energía Natural de la Autoridad de Hawái, incluidos Pam Madden y Keith Olson, a la Comisión de Gestión de Recursos Hídricos, al Club Kohanaiki y a Greg Chun por trabajar con ayudarnos a acceder a los pozos y ayudarnos a recolectar muestras de agua subterránea. Mahalo nui a Sean Cleveland, ITS y el Instituto de ciencia de datos de Hawái por la asistencia técnica y el soporte de ciberinfraestructura. Este documento es la Contribución SOEST No. (TBD después de la publicación), Universidad de Hawai'i en Manoa.

Esta investigación fue apoyada por el Programa EPSCoR de Hawái financiado por los Premios para la Mejora de la Infraestructura de Investigación (RII) de la Fundación Nacional de Ciencias, Vía 1: 'Ike Wai: Asegurando el Futuro del Agua de Hawái Premio #OIA-1557349 e Infraestructura Cibernética Avanzada - Marco Tapis #1931439 y #1931575. Este trabajo fue posible, en parte, gracias al acceso al recurso compartido de la instalación de alto rendimiento de genómica de la subvención de apoyo del centro oncológico (P30CA-062203) en la Universidad de California, Irvine y las subvenciones de instrumentación compartida de NIH 1S10RR025496-01, 1S10OD010794-01, y 1S10OD021718-01.

Universidad de Hawai'i en Manoa, Pacific Biosciences Research Center, Honolulu, HI, EE. UU.

Sheree J. Watson, Cédric Arisdakessian, Maria Petelo, Keku'iapoiula Keliipuleole y Kiana L. Frank

Universidad de Hawai'i en Manoa, Departamento de Ciencias de la Información y Computación, Honolulu, HI, EE. UU.

Cédric Arisdakessian

Universidad de Hawai'i en Manoa, Programa de Posgrado en Biología Marina, Honolulu, HI, EE. UU.

Kekuiapoiula Keliipuleol

Departamento de Ciencias de la Tierra, Universidad de Hawai'i en Manoa, Honolulu, HI, EE. UU.

Diamond K. Tachera, Brytne K. Okuhata y Henrietta Dulai

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SW y KF concibieron y diseñaron el trabajo que condujo a la presentación del manuscrito, incluida la adquisición de muestras, el análisis de datos y la interpretación de los resultados. CA jugó un papel decisivo en el análisis de datos y la interpretación de los resultados. KF, KK, BO, DT y SW desempeñaron un papel importante en la recopilación de datos, MP, SW y KK fueron fundamentales en la preparación de laboratorio de las muestras. El manuscrito fue redactado por SW, KF y CA. Los coautores BO y HD ayudaron a revisar el manuscrito y ayudaron a aprobar la versión final. Todos los coautores aceptan ser responsables de todos los aspectos del trabajo para garantizar que las preguntas relacionadas con la precisión o integridad de cualquier parte del trabajo se investiguen y resuelvan adecuadamente.

Correspondencia a Kiana L. Frank.

Los autores declaran no tener conflictos de intereses.

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Reimpresiones y permisos

Watson, SJ, Arisdakessian, C., Petelo, M. et al. La geología y el uso de la tierra dan forma a las comunidades microbianas de aguas subterráneas que reciclan nitrógeno y azufre en los acuíferos de las islas del Pacífico. ISME COMÚN. 3, 58 (2023). https://doi.org/10.1038/s43705-023-00261-5

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Recibido: 09 Septiembre 2022

Revisado: 18 abril 2023

Aceptado: 24 de mayo de 2023

Publicado: 07 junio 2023

DOI: https://doi.org/10.1038/s43705-023-00261-5

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